Первый публичный музей в стране, появившийся в середине XVIII века как собрание картин, рисунков, скульптур и гравюр мастеров Западной Европы и России. Помимо крупной коллекции живописи и графики, экспозиция содержит скульптуру и макеты архитектурных сооружений.
На Университетской набережной Васильевского острова обращает на себя внимание огромное строгое здание, построенное в стиле классицизма. Оно было возведено во второй половине XVIII века по проекту педагогов Академии — архитекторов Александра Кокоринова и Жана-Батиста Валлен-Деламота.
Основу коллекции заложил первый президент Академии Иван Шувалов, передавший музею множество уникальных картин и рисунков. Эту традицию продолжили Екатерина II и многие российские аристократы. Лука Джордано и Георг Филипп, Пьер Франческо Мол и Абрахам Хондиус — работы этих классиков европейской школы XV—XIX веков, которые были подарены известными меценатами, украшают галереи музея. Для общего доступа его открыли в 1859 году. Сейчас в этом здании размещены не только экспозиции, но и реставрационные мастерские, лаборатории, а также архив и библиотека.
Парадные залы музея отделаны и украшены произведениями лучших российских живописцев и скульпторов. Обращает на себя внимание Домовая церковь академии, Рафаэлевский и Тициановский залы, которые были оформлены по проекту архитектора Константина Тона, создавшего проект московского храма Христа Спасителя.
Коллекция музейных скульптур довольно специфична. В основном это слепки античных и европейских фигур, которые служили для обучения начинающих скульпторов. Их копирование входит в обязательную программу подготовки молодых ваятелей.
Парадные залы музея регулярно предоставляются для проведения выставок современных художников и скульпторов. Здесь проходят вернисажи работ студентов и преподавателей Института живописи, скульптуры и архитектуры имени Репина.